エイリア学園事件から３か月。それぞれの学校へと戻った雷門中イレブンたちは、サッカーを楽しむ毎日を送っていた。ある日、響木監督から呼び出された円堂は、雷門中体育館に集められた面々――ともにエイリア学園と戦った吹雪や立向居、網海たちの姿にびっくり。さらにジェネシスのヒロトやジェミニストームのレーゼこと、緑川、因縁のある不動や初めて見る飛鷹といった顔触れも姿を現す。響木監督によると、世界中から少年サッカーチームを集めて開催されるフットボールフロンティア・インターナショナルが開催されるというのだ。円堂たちは２チームに分かれて日本チーム選抜のための対抗戦を行うことに。一方、海外留学を決めた夏未は、父・総一郎から、とある調査を頼まれていた……。

試合前日。新しいユニフォームを手にして、決意を新たにする円堂たち。円堂、鬼道をそれぞれのキャプテンとした２チームに分かれ、ついに日本代表を決める選考試合が開始される。豪炎寺のファイアトルネード改を円堂の真ゴッドハンドが、染岡のワイバーンクラッシュＶ２を立向居のムゲンザハンドG4が受け止める。真剣に、激しくぶつかり合う選手たち。一進一退の攻防が続く中、勝負よりも自分のアピールを第一にする不動、意外な活躍を見せる目金、力を出し切れない飛鷹や虎丸と、それぞれが自分の実力をぶつけた試合を展開する。そんな両チームの試合を応援する各中学のメンバーに交じって、厳しい目で見つめる男の姿があった……。

ついに16人の日本代表チームが決定。しかしその監督は響木ではなく、選考試合を見つめていた謎の男――久遠だった。彼の娘の冬花がマネージャーとして加わり、世界一を目指す強化合宿が始まった。久遠はまず、今の実力では世界に通用しないこと、自分のやり方に口答えは許さないこと、過去の実績に関係なく試合に出たければ実力でレギュラーの座を勝ち取れと告げる。厳しい練習が始まるが、怪しい雰囲気を漂わせる不動、皆と馴染まない飛鷹、自分でシュートをしない虎丸と、問題は山積み。さらにこれまでの戦い方を否定するように、久遠監督から厳しい指示が飛ぶ。しかも、不動の危険なプレーを認める発言に、緑川は焦りを隠せず……。

アジア予選。イナズマジャパン１回戦の相手は、強豪・オーストラリア代表のビッグウェイブスに決定する。優勝候補との戦いに意気上がるイナズマジャパンの面々だったが、久遠監督はなんと、試合までの２日間は練習禁止、合宿所から出るなと命じる。驚く一同。我慢できずに与えられた個室から抜け出すが、久遠監督は練習を認めない。彼の態度とチームを潰したという過去に不安を抱く鬼道たちに、２日くらい練習できないからと不安になるようなら代表を辞めろという不動。そこに届いた、海で鍛えぬかれたビッグウェイブスは攻撃を完全に封じるフォーメーションをもっているという情報に、みんな居ても立ってもいられない。そんな折、飛鷹を訪ねて不良グループが現れ……。

ついに始まったアジア予選。ビッグウェイブスのボックスロック・ディフェンスに攻撃を阻まれたイナズマジャパンは、先制を許してしまう。世界レベルのプレイを目の前にして興奮する円堂。その姿に壁山たちも励まされるが、鬼道だけは久遠監督の指示による連係プレーの練習不足を感じていた。豪炎寺、吹雪、ヒロトの攻撃も、ボックスロック・ディフェンスに阻まれ、イナズマジャパンは防戦一方。呆然とする面々に、久遠監督は「箱の鍵は自分たちの中にある」という言葉をかける。その意味を考える鬼道は、囲まれながらも攻略法をひらめき、ついにボックスロック・ディフェンスを破る。しかし豪炎寺、吹雪のシュートは防がれ、鬼道は激しいチャージに負傷してしまう……。

狭い部屋での練習、虎丸の起用、網海へのアドバイスと、次々と効果を現した久遠監督の采配でビッグウェイブスとの戦いを終えたイナズマジャパン。久遠監督の過去も明らかにされ、監督へのチームの信頼は固いものとなった。そして予選第２戦の相手は、カタール代表のデザートライオンに決定。砂漠での練習を積んだ彼らと戦うため、基礎体力と身体能力の強化が必要という久遠監督の言葉に、走り込み特訓を開始する。しかし練習に参加しない虎丸に、なにか事情があるのかもしれないとあとをつける円堂たち。その途中、冬花が飛鷹の昔の仲間に絡まれてしまう。飛鷹の活躍でなんとか切り抜け、虎丸の後を追ったた円堂たちの目の前には、食堂で働く彼の姿があった……。

照りつける太陽と運動量、そしてデザートライオンの当たりの強さに、疲労を隠せないイナズマジャパンの面々。後半に入り、緑川、綱海、ヒロトと、次々と体力の限界に交代していく。ついに吹雪までが倒れ、久遠監督は虎丸との交代を告げる。デザートライオンのディフェンス陣を次々とかわし、攻撃のチャンスを広げる虎丸。しかし、何度もチャンスが訪れたにもかかわらず、彼自身はゴールを狙おうとしない。なぜシュートを打たないのかと問い詰める豪炎寺に、虎丸は「自分がゴールを決めてはダメなのだ」と言う。虎丸には、自分を抑えてプレイせざるをえない、過去があったのだ……。

デザートライオン戦を通じて全力で戦うことに目覚めた虎丸。新たな力を得て、ますます盛り上がるイナズマジャパンだったが、不安要素も残っていた。いまだチームになじまず、練習もひとりでやってばかりいる飛鷹。不動は彼がいると自分たちはいつか負ける、足手まといになるだけだ、と厳しい言葉を投げつける。悔しい気持ちを響木との秘密練習にぶつける飛鷹。なぜケンカばかりしていた自分に、親身になってサッカーを教えてくれるのか。飛鷹の質問に、響木は彼が自分と似ているからかもしれないと答える。翌日、円堂は飛鷹を練習に誘うが、やはりうまくいかず、ひとり走り込みに行ってしまう。どうしたら飛鷹と近づけるのかと悩む円堂は……。

オーストラリア、カタールとの戦いで世界のレベルの高さを実感したイナズマジャパン。それぞれがさらなる必殺技を身につけるべく、自主練習を開始する。土方との連携技を練習する吹雪、同じく壁山との連携技を練習する綱海、「風」に磨きをかける風丸……。しかし、周りが力をつけていく中、緑川は焦りを隠せないでいた。彼を気遣い、共に練習するヒロト。エイリア学園がなくなったあと、自分自身のサッカーを見つけた緑川ならやれるはず。その言葉に再びやる気を取り戻す緑川。予選決勝を前に、それぞれがつけた力を確認すべく実戦形式の練習試合が行われようとしたところに、あるチームが現れる。その監督は、なんとあの吉良瞳子だった……。

瞳子監督率いるネオジャパンに、日本代表の座をかけた戦いを挑まれたイナズマジャパン。世界と戦うチャンスを与えられなかった悔しさが、ネオジャパンの選手たちに新たな力を与えていた。互いの必殺技を習得し、さらに磨き上げてきた彼らに、先取点を許してしまうイナズマジャパン。追加点を許すまいとする円堂の気持ちが「正義の鉄拳」をパワーアップさせ、シュートをはじき返すも、ネオジャパンの鉄壁のディフェンスの前になかなか攻撃の糸口が見つからない。前半終了間際、メンバーチェンジで風丸と虎丸がフィールドに。風丸は特訓していた新必殺技「風神の舞」でネオジャパンのディフェンスをかわし、豪炎寺のシュートで同点に追いつくが……。

ネオジャパンとの激しい戦いの中でさらなる進化を遂げたイナズマジャパン。しかし、久遠監督は今のままでは決して世界にいけないと言い放つ。その言葉に悩む円堂。彼の様子に気づき、心配する冬花を見て、リカたちは恋の予感だと大騒ぎ。円堂の悩みが新たな必殺技だとわかりつつも、冬花をたきつけて必殺技考案のための遊園地デートを決行させる。マネージャーとして役に立たねばと奮起する冬花。なにかがおかしいと首をひねる円堂だが、冬花はリカの作戦に従って次々とデートコースを渡り歩く。どうも様子がおかしい円堂と、つけてきたリカたちを見つけた冬花はだまされたことに気づく。そんな彼女を、円堂は鉄塔広場へと連れて行く……。

普通の生活を取り戻すことができた夕香。家政婦のフクに見守られ、学校での楽しい日々を送る彼女は、たまに合宿所から自宅に戻ってくる豪炎寺との会話を楽しみにしていた。彼もまた、夕香の元気な姿に顔をほころばせていたが、一方で、父親とは微妙なすれ違いを繰り返していた。予選決勝に向けて気合の入るイナズマジャパンの中でも、豪炎寺らしくない振る舞いが目立つ。そんな彼に、虎丸はわずかな隙を突いてくる世界の強豪相手に、常に100パーセントの力を出せる連携技を提案する。その提案を受ける豪炎寺。しかし、自宅に戻った彼を待っていたのは「サッカーをいつ辞めるのか」という、父親の厳しい一言だった。自分を継いで医師になれという父親の言葉に、豪炎寺は……。

上達してきた飛鷹、連携必殺技を練習する吹雪と土方、虎丸と豪炎寺。徐々に調子を上げてきたイナズマジャパン。練習を終えた円堂の元に手紙が届く。なんとそこには、大介のノートと同じ筆跡で、「頂上で待つ」との文字が。謎の手紙の内容に、本戦に出ればわかることと言いつつも、円堂は気になって仕方がない。一方、サッカーを辞めろという父親の言葉に、いつもと様子の違う豪炎寺。アジア予選決勝を最後にサッカーを辞めると聞かされた円堂は、久遠監督に豪炎寺の父親と直談判してくれるよう申し出るが、それも難しい様子。いらだつ豪炎寺の姿を見ても、どうすることもできない自分に悔しさでいっぱいになってしまう。そんな中、決勝戦の相手が決まる……。

決勝戦へ向かうイナズマジャパンのバスの前に立ちふさがる唐須たち。だが、鈴目たちの助けで、イナズマジャパンは間一髪試合会場へと到着する。
待ち構えている韓国のファイアードラゴン。そこには、アフロディ、バーン、ガゼル、そして龍を操る者と呼ばれる韓国の司令塔、チェ・チャンスウの姿が。強敵を前に、イレブンの士気は上がる。最後の戦いに向けて静かに闘志をみなぎらせる豪炎寺、彼とともに世界で戦いたいと願う円堂。かつての仲間との戦い、そして背負った仲間の想いに負けられないヒロトと緑川。しかし、必ず勝つという円堂の言葉に、久遠監督は今のままではイナズマジャパンは勝てない、それがわからないならキャプテン失格だと言い放ち……。

吹雪、土方の「サンダービースト」でファイアードラゴンから先取点を奪ったイナズマジャパン。しかし、チャンスウの完全なる戦術「パーフェクトゾーンプレス」が発動、フォワード陣を分断してしまう。次第に狭まる包囲網にボールを奪われ、素早いパス回しに幻惑された吹雪と綱海が接触、二人は怪我を負って交代することに。相手の精神を恐怖で支配する「パーフェクトゾーンプレス」。かろうじて緑川がボールを奪ったものの、次は土方、飛鷹が標的になってしまう。ボールを奪われ、流れるようなフォーメーションチェンジから、韓国の攻撃が続く。壁山の護りはチェンスウに破られ、バーンのアトミックフレアがイナズマジャパンのゴールを襲う……。

ファイアードラゴン戦も後半に突入。久遠監督は、メンバーチェンジでチームに馴染めていない不動を投入、ひとり足りない10人のメンバーでゲームを続行する。敵を欺き、味方すら利用する彼のサッカーは、ファイアードラゴンを翻弄し、同時にイナズマジャパンを困惑させる。これまで試合に出ていなかった不動のプレイは、戦局に影響を与えつつあったが、その強引さはチームに不和を招く。かみ合わないプレイに怒りを覚える鬼道。だが、響木の口から不動の衝撃の過去が語られる。不動は、理不尽な経験から他人が信じられず、力を手に入れて強くなることこそ自分を守る手段だと信じていたのだ。そして久遠監督は、悩む円堂に「チームを見ろ」という言葉をかける。

不動を認めることで、結束を固めたイナズマジャパン。同点に追いつき、反撃に転じようとしたのも束の間、アフロディ、バーン、ガゼルの連携必殺技「カオスブレイク」にゴールを奪われてしまう。さらに失敗を恐れて動きが固くなってしまった飛鷹のプレイで窮地に陥る。失敗を恐れず思い切ってプレイしろという円堂の言葉に、飛鷹がこれまでの努力と必死のプレイで覚醒させた必殺技「真空魔」でカオスブレイクを防ぐ。そのまま攻勢に転じたイナズマジャパンは、ヒロトの「流星ブレードＶ２」で同点に追いつく。勢いづくイレブンだったが、豪炎寺はスタンドに見かけた父親の姿が気になって集中できない。虎丸はタイガーストームを成功させずに試合は終われないと励ますが……。

強敵、ファイアードラゴンを下し、世界への切符を手に入れたイナズマジャパン。仲間たちに見送られ、イナズマジェットで開催地のライオコット島を目指す。世界大会のために島を丸ごと会場にした、別名「サッカーアイランド」と呼ばれるこの島は、出場チームが真の実力を発揮できるよう、各国の街並みまで再現した驚異の島だった。すでに到着していた他国代表の練習風景を見て、世界のレベルに驚愕する円堂たち。合宿所に到着するやいなや練習を始めようと張り切るが、そこには円堂宛の手紙が置かれていた。指定されたビーチにたどり着いた円堂の目の前には、留学したはずの夏未の姿があった……。

各地の予選を勝ち抜いた10チームがそろい、ついに始まったフットボールフロンティア・インターナショナル世界大会。決勝ラウンドに進むためには、総当たり戦で上位２位に食い込まなくてはならない。イナズマジャパン初戦の相手は強豪・イギリスのナイツオブクィーン。どうせやるなら強い相手と意気あがる彼らの元に、イギリスチームから親睦会の招待状が届く。一方、赤い帽子の男の言葉が気になっていた円堂は、知り合ったばかりのイタリア代表・フィディオと練習していた。そこにアルゼンチンのテレス、アメリカのディランとマークが現れ、誰が最初にゴールを決められるか、勝負することに。各チームのエースが見せるテクニックと身体能力の高さに、円堂はただ驚かされるばかりで……。

ナイツオブクィーンとの親睦会で世界のレベルを思い知らされるとともに、「自分のサッカー」という言葉の意味をつかんだ円堂。世界の大舞台で自分たちの力が試される期待と不安に、イナズマジャパンの面々はいてもたってもいられない。試合の行われるウミヘビスタジアムに向かった彼らを待ちかまえていたのは、スタンドを埋め尽くすナイツオブクィーンのサポーターと、余裕たっぷりの表情のエドガーたち。負けられない気持ちで試合に臨むも、まるで動きを読まれているかのようにパスをカットされ、なかなか思い通りの攻撃をさせてもらえない。そしてついに、親睦会で円堂が防ぎきれなかったエドガーの必殺技、エクスカリバーがゴールに向けて放たれる……。

ナイツオブクィーンの必殺タクティクス「アブソリュートナイツ」を打ち破ったものの、ゴール前から放たれた最強のエクスカリバーの威力に、壁山が倒れてしまう。何度もやられたら悔しいから、という壁山の言葉を受けてフィールドに立ったのは染岡。自分たちも仲間の想いを背負って戦っている。激しい競り合いと読み合いの末、奪い取ったボールは染岡に繋がれ、新必殺技、「ドラゴンスレイヤー」がゴールに突き刺さる。同点となった局面で、ナイツオブクィーンは即座にメンバーチェンジ。中央に集中した新たな必殺タクティクス「無敵の槍」でイナズマジャパンを切り崩し、エドガーの必殺技、パラディンストライクでゴールを奪い取る。前半を終えた円堂の前に、再び赤い帽子の男が現れ……。

新必殺技「イジゲン・ザ・ハンド」で初戦のナイツオブクィーンを破ったイナズマジャパン。次の対戦相手は、鉄壁の守りを誇るアルゼンチン代表ジ・エンパイア。その対策を練る前に、１日の休息が与えられた円堂たちは、思い思いにライオコット島を楽しむ。そんな中、立向居はひとり練習に打ち込んでいた。新たな必殺技をみずから編み出した円堂の姿に、自分も円堂の真似ではない、自分だけの必殺技を作りださなくてはイナズマジャパンのゴールが守れないと感じていたのだ。翌日の練習後も、ひとり特訓を続ける立向居。その姿を見た春奈と壁山たち１年生ディフェンダーは、一緒に立向居の必殺技を編み出そうと、みんなで特訓を始めることに。1年生だけの秘密の朝練の中、立向居は……。

鬼道と佐久間は、不動がある人物と会っている姿を見かける。背の高い金髪のその人物は、帝国学園の元総帥、影山によく似ていた。誰と会っていたのかと問い詰める鬼道に、お前たちには関係のないことだ、とはぐらかす不動。相手は本当に影山なのか、不動は彼と手を組むつもりなのか。帝国学園時代の影山を、そして彼のゆがんだサッカーへの想いを知る鬼道は、真偽を確かめるべく、佐久間とともに街中を探し回る。過去の戦いのように、影山がフットボールフロンティア・インターナショナルにかかわっているのなら、円堂たちに危険が及ぶかもしれない……。一方、壁山たち１年生と必殺技の特訓に全力を注いでいた立向居は、その手がかりをつかみかけていた。

それぞれに影山への手掛かりを得て、彼のもとへ向かう鬼道、佐久間、不動。練習に集中できない鬼道を心配していた円堂は、バスに乗り込む彼らを見て後を追う。鬼道の口からライオコット島に影山がいることを聞いた円堂は、影山の野望を止めるべく、鬼道たちとともにイタリアエリアへと向かう。一方、イタリア代表オルフェウスのもとに、金髪の男が姿を現す。ミスターＫと名乗るその男は、新監督として、オルフェウスのメンバーを代表から外し、自分が率いるチームＫをイタリア代表として大会に出場させると宣言。納得のいかないフィディオたちに、ミスターＫは試合を行い、勝った方を代表チームとするチャンスを与える。しかし、オルフェウスの面々は事故に巻き込まれ、次々とケガをしてしまう……。

影山とミスターＫの関係を疑う鬼道。円堂たちは、ケガでメンバーの足りなくなったオルフェウスを助け、代表決定戦に出ることを決意する。日本人の力を借りるわけにはいかないと一度は断られたものの、世界の舞台で強いライバルたちと戦いたいという円堂のアツい想いを受けて、オルフェウスの面々も協力を受け入れる。ついに始まるイタリア代表決定戦。円堂たちの前には鬼道そっくりの選手、チームＫの司令塔、デモーニオ・ストラーダが立ちふさがる。姿だけでなく、そのプレイスタイルまでが鬼道そっくりなデモーニオ。さらに、チームＫは帝国学園そのものの動きを見せる。そのプレイに動揺してしまった鬼道は、自分が影山から逃れられないのではないかと思い始め……。

デモーニオの必殺技「皇帝ペンギンＸ」にゴールを奪われ、前半を１対０で折り返したオルフェウス。「皇帝ペンギン１号」をしのぐ必殺技を持つ自分こそが究極だというデモーニオを前に、鬼道の動きは精彩を欠き、代わって指示を出す不動には周りがついてこない。さらにはチームのエース、フィディオを抜いたデモーニオから、再び皇帝ペンギンＸが放たれる。「怒りの鉄槌」を破られた円堂は、「真熱血パンチ」で辛うじてシュートを防ぐものの満身創痍。それでもみずからドリブルでチームKのゴールへと攻め入る円堂の姿に、鬼道、佐久間、そしてフィディオが息を吹き返す。不動や他のチームメイトとも連携がかみ合いはじめ、ついに同点に追いついたオルフェウスは……。